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Il Jack Russell ebbe origine nel Devon, in Inghilterra, nel 1800 per merito del lavoro del reverendo John Russell che selezionò un tipo di Terrier adatto a correre con i suoi Foxhound e capace di introdursi in tana, creando una razza con l'attitudine alla caccia. La spinta definitiva avvenne quando Russell entrò in possesso della "mitica" cagnetta di nome Trump, delle cui capacità di cacciatrice il reverendo si innamorò perdutamente fino al punto di decidere di impegnarsi nella riproduzione di esemplari dalle stesse caratteristiche, facendo accoppiare Trump con dei Fox Terrier. Ne derivarono due varietà, in linea generale simili eccetto per alcune differenze di proporzioni: la varietà più alta ora conosciuta come Parson Russell Terrier e quella più bassa (a gamba corta) nota come Jack Russell Terrier. Lo scopo di questa razza era di poter cacciare la volpe e il tasso direttamente nella tana. Il cane deriva quindi dall'unione di Fox terrier, cioè di animali atti alla caccia dentro le tane, con Bulldog al fine di ottenere allo stesso cane agile ma spietato.
In seguito, per mitigare l'aggressività derivante dal bull-dog, venne aggiunto il Beagle e più tardi, intorno alla metà degli anni '60, il Border e il Lakeland Terrier.
Il Jack Russell è stato riconosciuto dalla FCI solo nel 2000 dopo che il Parson Jack Russell Terrier è stato dichiarato nel 1990 come una razza distinta. La differenza tra il Parson Jack Russell e il Jack Russell Terrier è principalmente nelle dimensioni, avendo il Jack Russell proporzioni minori e altezza inferiori. Il fatto che la razza, specialmente riguardo al Jack Russell, sia stata riconosciuta da così poco tempo fa si che gli esemplari possano presentare fra loro caratteristiche molto diverse ed esistono esemplari riconosciuti come Jack Russell che ad un occhio poco esperto potrebbero non sembrare tali, rispetto quantomeno ai più precisi standard che vanno delineandosi per la maggiore.
Si tratta inoltre, ormai, della razza di cane più utilizzata sul grande e piccolo schermo[citazione necessaria]. La razza è famosa presso il pubblico, compreso quello non amante dei cani, grazie alla partecipazione del simpaticissimo esemplare "Milo" al film hollywoodiano "The Mask" con Jim Carrey. Il simpatico cane che e' apparso negli spot italiani delle mele Melinda è un jack russell, sebbene lo standard di razza affermatosi nell'ambiente di allevatori ed amatori non contempli la presenza di orecchie dritte e "ampi diametri orizzontali",come nell'esemplare visibile nella pubblicità. Un altro bell'esemplare è il cane nel film "Crimson Tide" ("Allarme rosso"), con Gene Hackman e Denzel Washington: è il cane del comandante del sommergibile nucleare americano, che lo definisce come "Il cane più intelligente che ci sia". Un Jack Russell recita in "Bodyguards", ed è stato usato negli sketch de "la casa delle libertà" all'interno del programma di satira "L'ottavo nano". Più recentemente esemplari di JRT (acronimo diffuso tra i cinofili che sta per Jack Russell Terrier) sono apparsi negli spot televisivi di Original Marines, Fastweb e Allianz, sebbene quest'ultimo sia stato rappresentato con una animazione 3D. Anche il piccolo e simpatico Eddie nella sitcom americana Frasier era un Jack Russell.
Nei tempi moderni la piccola taglia e il pelo corto hanno sempre più destinato il Jack Russell, come è successo a molti altri terrier nati per la caccia come lo Scottish Terrier, alla vita d'appartamento, e non sono poche le persone che attratte dal suo musetto si sono poi ritrovate un cane inadatto alle proprie esigenze, trattandosi di una razza assolutamente non autosufficiente per quanto riguarda l'educazione alle regole. Si tratta comunque di una razza perfetta per chi ha molto tempo e voglia di dedicarsi alla costruzione di un corretto rapporto col proprio cane, poiché da esso non verranno mai a mancare attenzione e ricettività. È invece sconsigliato a chi tenderebbe a lasciare sviluppare il suo carattere senza una guida costante, perché nella maggior parte dei casi tenderebbe all'indipendenza quando non alla dominanza.